Clitellata

Como ler uma infocaixa de taxonomiaClitellata
Ocorrência: Pré-Cambriano–Presente
"Hirudo medicinalis" parasitando um humano.
"Hirudo medicinalis" parasitando um humano.
Minhoca sobre o solo.
Minhoca sobre o solo.
Classificação científica
Reino: Animalia
Superfilo: Lophotrochozoa
Filo: Annelida
Classe: Clitellata
Grupos
Hirudinomorpha

"Oligochaeta" (parafilética)

Clitellata é, assim como os “Polychaeta”, uma classe de Annelida com aproximadamente 6000 espécies representantes. É dividida em 2 grandes grupos: "Oligochaeta" e Hirudinomorpha. Têm poucas cerdas, ou nenhuma; estruturas sensoriais cefálicas reduzidas; corpo externamente homônomo, exceto pelo clitelo. A maioria é representada por anelídeos terrestres ou de água doce, embora também existam muitas espécies marinhas. Incluem minhocas, sanguessugas além de muitas formas pequenas e inconspícuas. Nenhum clitelado apresenta parapódios, nem apêndices cefálicos e pigidiais.

Todos apresentam clitelo, série de segmentos anteriores terminados por uma espessa epiderme glandular que habitualmente forma um cinturão ao redor do corpo. O clitelo engloba os gonóporos femininos ou é posterior a eles, sendo responsável por secretar o muco para a cópula, albumina para a nutrição dos ovos e um casulo no qual a albumina e os ovos são secretados. Nota-se também que os clitelados são hermafroditas com desenvolvimento direto (zigotos se desenvolvem nos casulos e eclodem como juvenis). Além disso o cérebro é descolado do prostômio, indo em direção posterior para um segmento anterior do tronco.

Os clitelados são reconhecidos pelas suas inúmeras interações biológicas com outras espécies, seja na aeração do solo pelas minhocas, o que permite o desenvolvimento da microbiota, ou pelas diversas relações de parasitismo que os Hirudinomorpha provocam, de modo que, por vezes, podem ser considerados pragas em criações de peixes. Nesse âmbito os clitelados também promovem diversos benefícios para os humanos, como a cura de doenças a partir de substâncias obtidas desses animais ou o uso de anelídeos para a compostagem.

EtimologiaEditar

O nome Clitellata é uma derivação da palavra clitellae, do latim (clitellae = sela, albarda + -ata = portador).[1] Clitelo é uma importante estrutura do sistema reprodutor, presente nos "Oligochaeta" e nos Hirudinomorpha.

OrigemEditar

Baseando-se no tradicional método de datação de espécies, baseado no registro fóssil, pode-se inferir seguramente que a origem dos Annelida remonta à primeira aparição de Metazoários pluricelulares, a Fauna Ediacarana, a qual precedeu a “Explosão Cambriana”, fenômeno que é erroneamente caracterizado pelo surgimento e diversificação em massa das espécies.[2] A vida marinha cambriana não evoluiu “em um piscar de olhos”, tendo sido precedida por milhões de anos de evolução proterozóica, intervalo de tempo no qual os principais filos divergiram. Nesse contexto, dados moleculares recentes apontam que o surgimento dos Metazoa remonta a um período substancialmente anterior ao Ediacarano e ao Cambriano, a diversificação inicial dos Animalia ocorreu durante o Criogeniano, de modo que aparentemente o primeiro ancestral comum ocorreu a cerca de 800Ma e a diversificação dos filos atuais ocorreu definitivamente no final do período Ediacarano e no início do Cambriano, em consonância com o que era pensado. Assim, a diversificação de Annelida ocorreu de fato no período Ediacarano.[3]

Portanto, nota-se que essa área de pesquisa ainda está em desenvolvimento e descobrir as relações de causa e efeito da transição Ediacarano-Cambriano ainda continuam um importante objeto de pesquisa científica.


CliteloEditar

Estrutura reprodutora típica de clitelados, que também dá nome ao grupo, caracterizada por variar significativamente no número de segmentos que o formam. Também pode variar quanto ao desenvolvimento e se altera com o tempo, de modo que se torna mais proeminente com a maturidade sexual e com o período reprodutivo.[4] O clitelo é essencial, pois produz o muco para a cópula, a albumina e o casulo, os quais são responsáveis, respectivamente, por formar uma espécie de "capa" que mantém os animais acoplados durante a troca de gametas, por alimentar o embrião durante o seu desenvolvimento e por conferir proteção à prole.[5]

O casulo produzido pelo clitelo migra em direção anterior, devido ao movimento de recuo do animal, o qual anda "em marcha", ao passar pelo gonóporo feminino o óvulo, no caso de oligochaetas, ou o embrião, para Hirudinomorpha, é depositado na albumina, a qual possui a parede do casulo a circundando. Posteriormente, no caso dos oligochaeta, o casulo passa pelas aberturas das espermatecas e recebe os espermatozóides, enfim formando o embrião. De todo modo, o embrião se desenvolve protegido pelo casulo e se alimentando da albumina.[6]

Características GeraisEditar

Como morfologia comum a todos os clitelados pode-se apontar que não apresentam parapódios; em geral, as cerdas são extremamente reduzidas ou ausentes. São hermafroditas com sistemas reprodutivos complexos. Um anel bem-definido – o clitelo – funciona na formação do casulo; o desenvolvimento é direto. Têm poucas cerdas, ou nenhuma; estruturas sensoriais cefálicas reduzidas; corpo externamente homônomo, exceto pelo clitelo. [7]

Entretanto para se aprofundar na descrição anatômica e morfológica dos Clitellata é necessário dividir a classe em dois grandes grupos: Oligochaeta e Hirudinomorpha.

"Oligochaeta"Editar

Morfologia externaEditar

 
Microscopia eletrônica de Eisenia hortensis. Com visão da boca (forma de meia-lua), prostômio e peristômio.

Os "Oligochaeta" possuem segmentos bem desenvolvidos, com quatro feixes de cerdas por segmento, o que os caracteriza como "Oligochaeta", do latim, poucas cerdas, um pequeno prostômio e um pequeno pigídio, ambos desprovidos de apêndices.[8] Mas, em poucos oligoquetas, o próprio prostômio forma um apêndice com formato de tentáculo, como ocorre em Stylaria.[4][9] As cerdas são simples, ou seja, não são articuladas e terminam em pontas com formas variadas (agulha, bífida, pectinada, diferente da haste). As cerdas dos segmentos genitais são mais complexas. De maneira geral, cerdas são mais longas em espécies aquáticas e mais curtas em espécies terrestres. De cada lado de cada segmento existem sacos septígeros que secretam as cerdas em feixes, sendo dois ventrolaterais e dois dorsolaterais, os quais podem possuir de 1 a 25 cerdas por feixe. Na maioria das minhocas, como em Lumbricus há 2 cerdas por feixe, totalizando 8 cerdas. Nota-se também que na base de cada cerda existem músculos protratores e retratores que permitem que a cerda seja exposta ou recolhida.[4]

Celoma e Parede do Corpo (Sustentação)Editar

A cavidade celômica em "Oligochaeta" é ampla, de maneira geral, entre os segmentos geralmente há septos peritoniais separando o celoma de um metâmero daqueles dos segmentos imediatamente anterior e posterior, mas o grau de desenvolvimento destes septos é altamente variável, desde completamente fechados em anelídeos que cavam mais ativamente, como as minhocas, a totalmente ausentes. [4] Na maioria das minhocas, cada compartimento celômico é conectado ao meio externo por um celomóporo mediano dorsal situado nos sulcos intersegmentares e provido de esfíncteres, o qual possibilita a comunicação com o meio externo, ajuda a manter a umidade e deter predadores, promovendo a diversidade.[4]

Já a parede do corpo, majoritariamente nas espécies terrestres, por uma fina cutícula composta por fibrilas de colágeno dispostas em camadas entrecruzadas, o que a torna iridescente quando exposta à luz, tal cutícula recobre uma epiderme de células glandulares mucosas. Porém é apenas uma membrana transparente, acelular com a função de promover certa proteção e facilitar a absorção de nutrientes.[10]

A musculatura circular é a mais externa, de modo que a longitudinal a segue e é disposta em quatro bandas com os septos completos, as minhocas, que tem os septos mais bem desenvolvidos, podem possuir esfíncteres para controlar fluxo de fluido celômico entre os segmentos.[11]

Video da locomoção de uma minhoca.

LocomoçãoEditar

A locomoção em "Oligochaeta" se dá pela contração alternada entre a musculatura longitudinal e circular de cada segmento, estas se ancoram no esqueleto hidrostático do fluido celômico, formando ondas peristálticas. Com a musculatura longitudinal relaxada e a circular contraída, o corpo do animal se alonga e diminui seu diâmetro e contraindo as cerdas, e com a configuração oposta o corpo se encurta, aumenta o diâmetro e expõe as cerdas. As cerdas têm um papel fundamental nesse processo, fornecendo a ancoragem necessária para que haja um deslocamento efetivo. Dessa forma, os pontos curtos e grosso do corpo do animal servem como ancoragem para que o restante se alongue e avance pelo substrato.[12][11]

Sistema Nervoso e SensorialEditar

O cérebro dos oligoquetas localiza-se na região dorsal anterior, estendendo-se até o terceiro segmento. Deste partem até dois pares de conectivos que se estendem ao redor do intestino anterior e ligam-se ao gânglio sub entérico, do qual parte um par de cordões nervosos ventrais que normalmente estão completamente fundidos.

Cada metâmero possui um par de gânglios segmentares unidos por comissuras transversais, dos quais partem nervos para a parede do corpo e para os órgãos segmentares. O gânglio sub entérico é responsável pelo controle dos movimentos, enquanto o cérebro integra as informações recebidas pelos nervos sensoriais e exerce função inibitória sobre o primeiro.

É comum neste grupo a presença de axônios gigantes, com função principalmente de resposta de fuga. Um diâmetro maior dos axônios oferece menos resistência e, portanto, uma velocidade maior de propagação de impulso elétrico, gerando uma contração rápida utilizada para fugir de predadores em potencial. Outro fator que aumenta a velocidade de resposta é o fato de que esse neurônio percorre todo o corpo do animal sem fazer sinapses.

Os oligoquetas apresentam órgãos sensoriais epiteliais espalhados pelo tegumento, com função mecano e quimiorreceptora, assim captam informações sobre pH, composição química e presença de alimento no ambiente. Nota-se também a presença de fotorreceptores no tegumento, ligados principalmente à resposta de fuga da luz intensa, e um par de ocelos encontra-se presente em apenas algumas espécies aquáticas.[10]

 
Trato digestório de uma minhoca.

Nutrição e Sistema DigestivoEditar

A maioria dos oligoquetas terrestres se alimentam do próprio substrato enquanto cavam sua galerias. São detritívoros não seletivos, o que significa que elas ingerem tanto a matéria orgânica, quanto a inorgânica, sendo que a primeira é digerida e absorvida pelo trato intestinal, no qual se localiza a tiflossole, e a segunda é eliminada pelo ânus. Dentre os oligoquetas aquáticos, muitos são também detritívoros não seletivos, utilizando a faringe para capturar o material orgânico, incluindo pequenos organismos, do sedimento do fundo de rios e lagos. Alguns desses animais são carnívoros, e capturam pequenos invertebrados e protozoários por sucção.

O principal órgão para a tomada de alimento nos oligoquetas é uma faringe muscular, que geralmente possui glândulas de muco para aglutinar e lubrificar o alimento ingerido, facilitando a ingestão. O trato digestivo das minhocas geralmente apresenta um papo para armazenamento de alimentos no esôfago posterior, bem como uma ou mais moelas utilizadas para trituração mecânica do alimento. Muitos "Oligochaeta" apresentam, também no esôfago, glândulas calcíferas, responsáveis pela remoção do cálcio do material ingerido, e sua posterior precipitação na forma de calcita.[10]

Sistema HemalEditar

O padrão segmentado dos anelídeos exige que haja um sistema circulatório desenvolvido capaz de integrar os metâmeros do corpo e distribuir os nutrientes ao longo do corpo, já que não há estruturas de absorção de nutrientes em todos os metâmeros. O sistema circulatório dos oligoquetas é fechado e apresenta vasos não revestidos por endotélio.

 
Sistema Hemal em "Oligochaeta"

Há 3 vasos longitudinais em Oligochaeta: um vaso dorsal muito muscular que funciona como uma válvula, de forma semelhante a um coração, por onde o sangue flui na direção posterior; um vaso ventral, por onde o sangue flui na direção anterior; e um vaso subneural, situado em posição ventral ao cordão nervoso, por onde o sangue corre também em direção posterior e provê uma ligação direta com o caso dorsal.[12]Unindo os dois vasos, há as redes vasculares anterior e posterior, e também redes capilares segmentares, que se repetem a cada segmento. As redes capilares segmentares incluem o plexo intestinal, responsável pela nutrição do trato digestório e absorção de nutrientes, e o plexo subepidérmico, que nutre as células da parede do corpo e é responsável pelas trocas gasosas, garantindo que o sangue rico em O2 chegue à região anterior.

Além dos vasos dorsais, os "Oligochaeta" possuem de 1 a 5 vasos secundários também musculares, que são chamados de corações laterais e ajudam no bombeamento do sangue pelo corpo.[13]Outro fator importante na propulsão sanguínea são os próprios movimentos corporais, que ajudam no processo.

Há uma diversidade gigantesca de pigmentos respiratórios nos anelídeos, porém a maioria dos oligoquetas possuem hemoglobina dissolvida no plasma sanguíneo, com algumas exceções, como Naididae e Chaetopterus, que não possuem pigmento respiratório.[10]

Trocas GasosasEditar

A maioria dos representantes de "Oligochaeta" promove as trocas gasosas exclusivamente por meio de difusão pela parede do corpo. Para este fim, as minhocas terrestres possuem estruturas especializadas na secreção de substâncias para umedecer a parede corporal e apresentam uma rede capilar epidérmica bem desenvolvida, aumentando a eficiência das trocas gasosas por meio do tegumento. Elas são incapazes de respirar em meio aquático. Algumas espécies apresentam estruturas semelhantes e brânquias e outros mecanismos para respiração, como aumentar a circulação de água dentro de tubos (Tubifex).[10]

Sistema ExcretorEditar

Normalmente ocorre um par de nefrídios por metâmero, associados aos septos entre os segmentos, algumas espécies apresentam nefrídios adicionais múltiplos, ramificados ou modificados, estes podem ser chamados de micro ou enteronefrídios e suas excretas são liberadas no intestino, onde ocorre reabsorção de água, o que permite habitarem ambientes mais secos.

Costumam possuir glomérulos com podócitos na parede em contato com cada nefrostômio, de forma que o ultrafiltrado segue diretamente para o interior dos metanefrídios.

A manutenção constante da umidade cutânea em oligoquetos gera perda de sais e íons importantes. Assim, as formas aquáticas excretam amônia, liberando mais água e retendo os sais por meio de reabsorção seletiva e transporte ativo nos nefridiodutos. Já as formas terrestres excretam uréia, o que minimiza de maneira tênue a perda de água, já que amônia continua sendo grande constituinte das excretas.[10] Além disso os dutos nefridiais também realizam reabsorção seletiva e secreção ativa nos dutos nefridiais, assim produzem uma urina hiperosmótica em relação ao meio quando o solo está seco.

Encistamento e DiapausaEditar

Existem espécies capazes de encistar em condições desfavoráveis, secretando uma capa mucosa espessa e rígida que forma a parede do cisto. Outras são capazes de entrar em estado de diapausa em solo profundo, perdendo cerca de 70% de toda a água de seu corpo, sendo que sua atividade normal é retomada assim que os níveis de água no solo retornam ao normal.[11]

Reprodução AssexuadaEditar

Os oligoquetas apresentam a capacidade de regenerar partes perdidas do seu corpo, sendo que esse processo é desencadeado por neurossecreções do cordão nervoso lesionado. Na cicatrização, células se desdiferenciam e migram para o local da lesão, formando agregados de células chamados blastemas, que se transformam numa zona de crescimento secundária capaz de produzir novos segmentos. Junto com os blastemas, células não diferenciadas chamadas neoblásticas participam do processo de regeneração.

Além de ataque de predadores há também dois outros processos controlados que se utilizam desse mecanismo para reprodução: a paratomia e a arquitomia. Ambos são mediados por neurossecreções de indivíduos adultos, e ocorrem quando há espaço e alimento abundante no local.

 
Cópula de minhocas em ambiente natural.

Na arquitomia, os indivíduos fragmentam seu corpo em diversos pedaços, e cada um deles se regenera formando um novo indivíduo. Esse processo pode ser observado em Lumbricus.[14]

Já na paratomia, há a proliferação de células epidérmicas para dentro dos septos intersegmentares, formando macrosseptos que separam completamente o indivíduo em duas partes. Na parte posterior desses macrosseptos ocorre a formação de um pigídio, enquanto na parte anterior forma-se a cabeça,assim são liberados novos indivíduos, sempre da parte posterior para a anterior. Esse processo pode ser observado em Nais, Aeolosoma e Stylaria.[15][16][10]

Reprodução SexuadaEditar

Os oligoquetas são hermafroditas simultâneos, ou seja, possuem gônadas femininas e masculinas ao mesmo tempo, e neles ocorre a fecundação cruzada.. A abertura genital masculina geralmente se situa posteriormente ao clitelo, enquanto os gonóporos femininos e a espermateca necessariamente encontram-se no clitelo ou anteriormente a este. O número de segmentos férteis masculinos varia de 1 a 2, e existe apenas 1 feminino. Como todos os clitelados, apresentam próximo à região anterior uma cintura glandular chamada clitelo, bem desenvolvida em espécies terrestres e geralmente reduzida em espécies aquáticas. O clitelo pode ser permanente ou se formar apenas nas épocas reprodutivas, a depender da espécie.[10]

 
Ovo de minhoca.

DesenvolvimentoEditar

O desenvolvimento em "Oligochaeta" é direto, ou seja, do ovo eclode uma fase juvenil, sem estágio larval. O ovo costuma ser rico em vitelo nas espécies aquáticas, e menos ricos nas espécies terrestres, que tem a falta de vitelo suprida pela grande quantidade de albumina no casulo. Dependendo da espécie e das condições ambientais, o desenvolvimento pode durar de uma semana há alguns meses e, geralmente, apenas alguns dos ovos depositados eclode.[10]

HirudinomorphaEditar

 
Hirudo medicinalis com a anelações secundárias evidenciadas.

Pode-se dizer que Euhirudinea ou Sanguessugas “verdadeiras” são, em sua maioria, ectoparasitas sugadores de sangue, outros são predadores ou catadores de vida livre; algumas formas são parasitas e servem como vetores de protozoários, nematódeos e cestódeos patogênicos. O corpo sempre tem 33 segmentos; apresentam ventosas anterior e posterior, mas não têm cerdas; celoma reduzido a uma série complexa de canais (lacunas).[17]

Morfologia externaEditar

As sanguessugas são anatomicamente uniformes, caracterizando-se por serem achatadas dorso-ventralmente e possuir a região anterior afilada. Os segmentos extremos foram modificados para formar ventosas e a ventosa posterior é maior que a anterior. Possui uma segmentação extremamente reduzida e, diferentemente de outros anelídeos, uniforme com 33 segmentos, os quais são mascarados por anelações externas secundárias. Nota-se também que não possuem cerdas.

 
Corte transversal de sanguessuga. O corpo é solido, o celoma é reduzido a canais. As musculaturas circular, longitunal, diagonal e dorsiventral tornam o animal forte e estruturado.

A cabeça é formada pelo prostômio mais os cinco primeiros segmentos, dorsalmente encontram-se ocelos e na região ventral está a ventosa que circunda a boca. O tronco é formado pelas regiões pré-clitelar, clitelar e pós-clitelar, de modo que o clitelo encontra-se entre o nono e o décimo-primeiro segmento, o ânus se localiza no último segmento do tronco. Após o tronco está localizada a ventosa posterior.[18]

As verdadeiras segmentações podem ser identificadas pelos círculos de papilas sensoriais, posicionamento dos nefridióporos e pela pigmentação característica.

Celoma e Parede do Corpo (Sustentação)Editar

Diferentemente de outros anelídeos a cavidade celômica dos hirudíneos é extremamente reduzida e contínua ao longo do corpo das sanguessugas, uma vez que o tecido conjuntivo é expandido no grupo e os septos e mesentérios estão ausentes, existem dois canais celômicos laterais, um dorsal e um ventral, os quais atuam como sistema circulatório das sanguessugas..

A parede do corpo em hirudíneos é formado basicamente por cutícula e epiderme, mas, diferentemente dos outros anelídeos, a camada que fica abaixo da epiderme é um tecido conjuntivo fibroso e extremamente espesso que ocupa grande parte do interior do corpo. A musculatura e outros tecidos ocupam essa região expandida do corpo. Abaixo da derme evidencia-se a presença de 4 tipos de musculatura: circular, diagonal, forte longitudinal e, por fim, a dorsiventral. [18]

LocomoçãoEditar

Movimentação de hirudíneo por mede-palmos.

As perdas de septos, cerdas, cavidades celômicas somadas ao aumento da musculatura estão funcionalmente ligadas à mudança do meio de locomoção das sanguessugas, uma vez que elas abandonaram a escavação comum em “Polychaeta” e "Oligochaeta" e passaram a se locomover por “mede-palmos” com as ventosas anterior e posterior promovendo a ancoragem ao substrato e sendo as únicas partes do corpo em contato com este.[18]

As musculaturas circular e longitudinal atuam de modo antagonístico contra um espaço interno sem septos, portanto, único e com volume constante. Desta maneira, com a ventosa posterior aderida ao substrato, estes animais promovem uma onda de contração da musculatura circular ao longo do corpo, projetando-se para frente. Então a ventosa anterior é aderida ao substrato e a posterior se desprende. A contração da musculatura longitudinal e, consequentemente, o relaxamento da circular puxam a parte posterior do corpo; em seguida, a ventosa posterior adere ao substrato junto à anterior e esta então se solta novamente, iniciando um novo ciclo. Nesse processo as musculaturas diagonais e dorso-ventrais possibilitam movimentos de torção do corpo e também a mudança de direção durante a locomoção.[19]

Sistema Nervoso e SensorialEditar

Nos hirudíneos os gânglios das extremidades estão concentrados em grandes massas devido à presença das ventosas. Dado isso, o cérebro está localizado ainda mais recuado na região da cabeça, no nível da faringe, em virtude da fusão dos segmentos anteriores. Assim, o cérebro é formado pelos gânglios que originalmente pertenciam ao prostômio e ao peristômio, enquanto o gânglio subfaríngeo representa a fusão dos gânglios segmentares que formam a ventosa anterior.[19] Atrás do gânglio subfaríngeo forma-se o cordão nervoso ventral, nesse  localizam-se 21 gânglios “livres” que formam o cordão nervoso do tronco e 7 pares de gânglios fundidos que formam o gânglio caudal da ventosa posterior. É importante ressaltar que todo o cordão nervoso aloca-se no canal celômico ventral.[18]

O grande tamanho dos neurônios das sanguessugas as tornam excelentes modelos para pesquisa e a partir delas vários estudos são realizados com o intuito de desvendar a morfofisiologia do sistema nervoso.[20][21][22]

Os principais órgãos sensoriais são pares de ocelos localizados dorsalmente na região da ventosa anterior. Há também anéis de papilas especializadas portando espinhos e órgãos sensoriais epiteliais semelhantes aos de oligoquetas. De maneira geral, as sanguessugas são fototáteis negativas, mas isto pode mudar quando o animal procura alimento, o que deve ser uma resposta comportamental. O tato e a quimiorrecepção também são muito desenvolvidos nas sanguessugas, assim como a termorrecepção, no caso das parasitas de vertebrados homeotermos. Desse modo, estes animais prontamente detectam a presença de hospedeiros/presas em potencial nos arredores e deslocam-se ativamente para encontrá-los.

As sanguessugas apresentam uma notável capacidade de mudança de coloração para adaptar-se ao ambiente, devido à existência de cromatóforos especializados. Mesmo sendo sabido que as mudanças de cor ocorrem os mecanismos ainda são um mistério, uma vez que os ocelos de hirudíneos não formam imagens.[19]

 
4. Sistema celômico arterial com os principais vasos/5. Sistema celômico venoso/6.Canal intestinal visto de lado/7.Canal intestinal visto de cima.

Nutrição e Sistema DigestivoEditar

É de conhecimento comum que as sanguessugas, em sua maioria, fazem uso dos fluidos de um animal para a alimentação, sendo assim carnívoras ou hematófagas. Possuem faringe eversível ou não, no caso negativo são sugadoras, e também podem ou não ter mandíbulas. A faringe é muito muscular, repleta de glândulas salivares que produzem substâncias anestésicas, anticoagulante e enzimas proteolíticas, possui lúmen triangular e é revestida tanto internamente quanto externamente por cutícula. É muito comum também a associação com bactérias simbiontes que ajudam na digestão do tecido do hospedeiro.[23][24]

A boca se situa na ventosa anterior e é seguida por estômago e intestino que podem possuir cecos que auxiliam no processo digestivo do animal. O intestino termina num reto curto que se abre na forma de um ânus dorsal no último segmento do tronco.[18]

As sanguessugas predadoras se alimentam de pequenos invertebrados, por exemplo, vermes, lesmas e larvas de insetos. Já as hematófagas atacam uma grande variedade de hospedeiros, dentre eles estão vertebrados e invertebrados. As parasitas normalmente não se limitam a um único hospedeiro, mas possuem predileção por algum determinado grupo. Dentre todos os grupos destaca-se o Hirudo, o qual têm uma variedade de representantes que parasitam preferencialmente mamíferos, inclusive humanos.[18]

Sistema CirculatórioEditar

Com a substituição do celoma padrão de Annelida pelo característico celoma presente Hirudinomorpha o sistema celômico passou a atuar como sistema circulatório, possuindo 2 vasos longitudinais principais laterais, artérias, veias e capilares.

Os vasos são revestidos por mesotélio celômico e, principalmente nos capilares, este está especializado como grandes células armazenadoras de nutrientes, as quais são denominadas como tecido cloragógeno em alguns grupos e tecido botrioidal em outros. É importante ressaltar que o fluido celômico se movimenta por meio de contrações musculares dos canais longitudinais laterais.[18]

Trocas GasosasEditar

A redução drástica do celoma resultou no achatamento do corpo formação de cecos digestivos extensos em algumas linhagens. Essas duas modificações reduziram as distâncias de difusão interna. As troca gasosas são realizadas por difusão através da parede do corpo; as brânquias estão presentes apenas em algumas espécies parasitas de peixes e répteis. Algumas sanguessugas têm hemoglobina em solução no líquido circulatório, que aparentemente é responsável por cerca de 50% de sua capacidade de transportar oxigênio.[17]

Sistema ExcretorEditar

A redução do celoma a canais circulatórios longitudinais e a perda dos septos também causaram profundas transformações no sistema excretor das sanguessugas. Trata-se de um sistema metanefridial muito modificado, no qual os nefrostômios encontram-se dentro dos canais celômicos, mergulhados dentro do fluido circulatório. Entretanto, estes nefrostômios não se abrem em um duto nefridial, mas, ao invés disso, terminam em uma câmara em fundo cego, chamada cápsula nefridial.

A cápsula nefridial não tem função aparente na excreção das sanguessugas, mas produz amebócitos fagocitários que englobam partículas estranhas e detritos celulares. Algumas destas células são liberadas no parênquima e no fluido circulatório como celomócitos, responsáveis pela defesa do organismo.

A ultrafiltração é realizada por células semelhantes a podócitos presentes nas paredes dos canais celômicos, nos mesmos locais em que se localizam os nefrídios. O ultrafiltrado passa ao parênquima e de lá vai para o duto intracelular pela parede das células, a qual apresenta fenestrações semelhantes às dos podócitos. No duto nefridial ocorre a reabsorção seletiva.[19]

ReproduçãoEditar

É importante ressaltar que diferentemente dos outros anelídeos não ocorre reprodução assexuada em Hirudinomorpha, ou seja, as sanguessugas não podem regenerar partes perdidas.[19]

O sistema reprodutor de hirudíneos é caracterizado por possuir um clitelo que, na maioria das espécies, só é conspícuo no período reprodutivo e também por serem hermafroditas protândricos, ou seja, o sistema reprodutor masculino amadurece primeiro. O clitelo sempre se localiza entre os segmentos IX a XI, o poro masculino localiza-se no segmento X e o feminino, no XI.

O sistema reprodutor masculino de hirudíneos é formado por 5 a 10 pares de testículos, os quais se unem por um duto deferente e formam um duto ejaculatório. Os dutos de cada lado do corpo unem-se e se abrem por um poro genital único, o gonóporo masculino. A transferência de espermatozóides pode ser direta (pênis) ou indireta (espermatóforo). O sistema reprodutor feminino é constituído por um par de ovários que formam ovidutos, os quais fundem-se em uma vagina, a qual se abre no gonóporo feminino que e localiza imediatamente após o masculino.

Na maioria das espécies a impregnação dos espermatozóides é feita diretamente na região clitelar e não é feita a fecundação cruzada. A fecundação é interna e após esta os zigotos são liberados pelo gonóporo feminino para dentro do casulo após alguns dias, até meses depois.[19]

Desenvolvimento/Ciclo de VidaEditar

Em algumas espécies os ovos são incubados, em outras são fixados ao fundo e cobertos pela superfície ventral da mãe até que os ovos eclodem e de lá saem larvas (criptolarvas) que absorvem o fluido nutritivo dentro do casulo, porém já saem de lá como juvenis. A maioria das sanguessugas apresenta ciclo de vida anual/bienal, de modo que algumas delas se relacionam com o hábito alimentar, ou seja, podem aderir ao hospedeiro apenas enquanto se alimentam, algumas que apenas deixam-no para a reprodução e alguns outros que vivem ininterruptamente sobre o hospedeiro.[18]

DiversidadeEditar

Existem em torno de 6000 espécies de clitelados, os quais ocupam principalmente o ambiente terrestre e água doce.[25][26][27][25][28][29]

ORDENSEditar

LUMBRICULIDA: Mais de 150 espécies. Vermes de tamanho moderado encontrados em pântanos, rios e lagos. Altamente endêmicos. Parentes mais próximo dos Hirudinomorpha.

MONILIGASTRIDA: Cerca de 200 espécies. Distribuição limitada entre Leste e Sudeste Asiático. Os gonóporos estão presentes no segmento logo atrás do testicular.

HAPLOTAXIDA: Cerca de 4.500 espécies. Predominantemente terrestres, embora alguns táxons vivam em ambientes aquáticos e semiaquáticos. Os crassiclitelados incluem as minhocas da terra comum e são relativamente grandes. Esses vermes são depositívoros diretos e vivem no solo, alimentando-se de matérias orgânicas vivas e mortas. Os maiores de todos os clitelados pertencem aos Megascolecidae, por exemplo, a minhoca gigante de Gippsland ou Megascolides australis (uma espécie ameaçada nativa da Austrália), que pode alcançar 3 metros de comprimento, embora suas dimensões normais sejam descritas em torno de 1 metro de comprimento e 2 cm de diâmetro. Nesse grupo também estão enquadrados os Naidideos, que são os clitelados de água doce mais bem-conhecidos, embora alguns vivam na água salgada ou salobra. Alguns constroem tubos, outros são cavadores. Em geral, o corpo é homônomo em toda sua extensão e a cabeça é simples, ainda que várias espécies tenham uma probóscide prostomial alongada; algumas têm brânquias.

BRANCHIOBDELLIDA: Cerca de 150 espécies. Em geral, medem menos de 1 cm de comprimento, são ectocomensais e ectoparasitas dos lagostins de água doce; corpo com 15 segmentos; ventosas anterior e posterior; cerdas ausentes; celoma parcialmente reduzido, mas espaçoso ao longo da maior parte do corpo.

RHYNCOBDELLIDA: Cerca de 400 espécies. As sanguessugas com probóscide constituem um grupo parafilético com várias famílias, incluindo espécies marinhas e muitas formas de água doce.

ARHYNCOBDELLIDA: Cerca de 300 espécies. Os arrincobdelídeos formam um clado sem probóscide, embora muitos tenham mandíbulas; todos são animais terrestres ou de água doce.

EXCEÇÃO

É de suma importância destacar a infraclasse Acanthobdellida, que está inserida na subclasse Hirudinea.

INFRACLASSE ACANTHOBDELLIDA: 2 espécies. Acanthobdella peledina e Paracanthobdella livanowi, ambas habitam lagos de água doce do hemisfério norte. Parte da vida do animal é despendida como ectoparasita dos peixes de água doce, especialmente salmonídeos e timalídeos, enquanto o resto da vida é passada em vegetações. Corpo com 30 segmentos.

TaxonomiaEditar

Clitellata pode ser dividida em 6 Ordens e 55 famílias, com aproximadamente 6000 espécies.[30][31][25][32]

Classe Clitellata

FilogeniaEditar

Evidências morfológicasEditar

Michaelsen (1928–1932) cunhou o nome Clitellata e incluiu aeolosomatídeos, hirudinos e oligochaetas neste táxon. Ainda quando se trata de Aeolosomatidae (Aphanoneura) foi discutido se o táxon é ou não grupo irmão de Clitellata, ou até mesmo integrante de tal classe, porém o apoio de que Aeolosomatidae não estaria incluso em Clitelatta foi enorme.[33][34][35][36][37][38][39][40][41][42][43][44][45][46][47][48][49][50][51][52][53] Com relação a "Polychaeta", alguns tinham a opinião de que os poliquetas eram os anelídeos mais "primitivos" e que os clitelados derivaram dos poliquetas.[54] No entanto, na maioria das filogenias apresentadas no século XX, "Polychaeta" e Clitellata foram tratadas como classes separadas, mesmo por esses autores, os quais observaram que a monofilia de Polychaeta nunca havia sido testada por análises morfológicas-cladísticas e era suportada apenas pela presença de órgãos nucais.

Portanto, Rouse e Fauchald conduziram análises morfológico-cladísticas, compreendendo todas as famílias de poliquetos e de clitelados, e encontraram Clitellata como grupo irmão de "Polychaeta", grupo este que era considerado monofilético.[55] Em suas análises com amostragem reduzida de táxons, a monofilia de Polychaeta é apoiada pela presença de palpos e mixonefrídios ou a presença de órgãos nucais, parapodia e mixonefridia com base em códigos de múltiplos estados ou ausência / presença, respectivamente. No entanto, nenhum dos caracteres estava livre de homoplasia considerando todas as famílias de poliquetas.

Estudos posteriores de Rouse também recuperaram um grupo "Polychaeta monofilético. Essas análises foram feitas com base em uma amostragem mais apropriada de grupos externos, dada a colocação de Annelida dentro de Lophotrochozoa, caracteres ligeiramente modificados ou atualizados devido a novos resultados e caracteres larvais adicionais. Assim, as análises morfológicas-cladísticas parecem apoiar a divisão tradicional de Annelida em Clitellata e "Polychaeta".[56][57]

No entanto, paralelamente, a inclusão de Clitellata nos poliquetas foi explicitamente proposto por Nielsen na década de 1990, com base em dados moleculares e morfológicos, com a incorporação de Clitellata em poliquetas com base em semelhanças com Capitellidae. Westheide (1997) discutiu a direção da evolução dentro dos poliquetas com base na morfologia funcional do celoma e concluiu que Clitellata é um subtaxon poliqueta altamente derivado e que muitas das diferenças entre Clitellata e poliquetas, como a redução de apêndices em Clitellata, estão relacionados a redução da cavidade celômica, com exceção de "Oligochaeta". Purschke (2002) e Bartolomaeus et al. (2005) apoiaram essas conclusões. A falta ou forte redução e modificação de órgãos nucais em poliquetas terrestres deu credenciais adicionais à visão de que os órgãos nucais em clitelados podiam ter sido perdidos em vez de estarem ausentes à princípio.[58][59][60] [61][62][63][64]

Diferenciar entre a inexistência a priori ou perda a posteriori de um carácter é problema nas análises morfológicas-cladísticas, se o relacionamento não for sustentado por um número suficiente de outras sinapomorfias não afetadas pela perda. Por exemplo, a perda de órgãos nucais em Pisionidae pode ser facilmente detectada em análises cladísticas morfológicas (Bartolomaeus et al. 2005). No entanto, se um grande número de caracteres for afetado pela perda devido, por exemplo, à perda de segmentação a detecção adequada da perda não será possível por razões morfofuncionais.[65][66][67][68][69][64][70]

Em resumo, com base em dados morfológicos, permanece controverso colocar Clitellata dentro de poliquetas.

Evidências molecularesEditar

O primeiro a se basear em um estudo molecular para tratar dessa questão foi Kim et al. (1996) que usou o rRNA 18S  e eles encontraram uma relação de grupo irmão entre poliquetas e clitelados.[71] Entretanto, a amostragem taxonômica de poliquetas ainda era muito limitada e as sequências 18S rRNA são problemáticas.[72]

Kojima (1998) e McHugh (1997) colocaram Clitellata dentro de poliquetas com base no fator de alongamento 1a, mas o suporte do nó era fraco, pois era apenas sustentado pelos valores de suporte de Bremer e estes não fornecem níveis de significância estatística.[73][74] Todos os estudos posteriores baseados no rRNA 18S também recuperaram a colocação de Clitellata em "Polychaeta".[72][34][43][75][76][77][46] Os genomas mitocondriais reiteraram esse posicionamento, assim como análises multigênicas utilizando rRNA nuclear 18S, rRNA 28S (partes ou quase completo), histona H3, snRNA U2 e subunidade I da citocromo oxidase mitocondrial e rRNA 16S em diferentes combinações.[78] [79][80][81][82][83][84]

É importante ressaltar que os testes rejeitaram significativamente uma relação de grupo irmão entre "Polychaeta" e Clitellata com base no rRNA 18S nuclear, rRNA 28S e EF1α, bem como dados do genoma mitocondrial.[44] Na primeira filogenia molecular de anelídeos, Clitellata foi colocado dentro de Polychaeta e, mais especificamente, dentro de  Sedentaria.[53] Em todos esses estudos, um clado composto por Clitellata, Capitellida e, se incluído, Arenicolida foi recuperado com forte apoio nodal de 87 ou maior. No entanto, o atual grupo irmão de Clitellata dentro de "Polychaeta" ainda é controverso.

Em resumo, nas últimas duas décadas, acumulam-se evidências de que Clitellata é de fato um sub-táxon altamente derivado de "Polychaeta" e, portanto, "Polychaeta" é uma montagem parafilética.

Com o avanço tecnológico e a, cada vez maior, incorporação da genética molecular na construção de filogenias pode-se afirmar que provavelmente teremos uma árvore filogenética estável dos anelídeos nos próximos anos.[85][70] Entretanto, a árvore apresentada se baseia no desenvolvimento histórico da filogenia de Clitellata e nos estudos filogenéticos recentes.

Filogenia de Annelida adaptada de Struck et al. (2015)[86]

Annelida



Pleistoannelida
Sedentaria





Clitellata




Terebelliformia



Arenicola






Opheliidae




Capitellidae



Echiura












Spionida



Sabellida









Cirratuliformia



Siboglinidae









Orbiniida



Errantia


Eunicida



Phylodocida




Protodriliformia






Sipuncula



Amphinomida





Chaetopteridae





Magelonidae



Oweniidae






Filogenia de Clitellata proposta por Brusca et al. (2018), adaptada de Siddall et al. (2001), Rousset et al. (2008) e Marotta et al. (2008)[87][88][89][90]

Clitellata


Capilloventridae





Phreodrilidae



Tubificidae



Propappidae



Haplotaxidae






Enchytraeidae



Lumbricina




Hirudinomorpha

Acanthobdellida




Branchiobdellida



Hirudinida





Lumbriculidae







Referências

  1. «Clitellata - Wiktionary». en.wiktionary.org (em inglês). Consultado em 24 de junho de 2020 
  2. Fransozo & Negreiros, Adilson, Maria (2016). Zoologia dos Invertebrados 1.ed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan. pp. 495–500 
  3. Hepperle, Erwin, Hrsg. (2011). Core-themes of land use politics : sustainability and balance of interest ; [peer reviewed collection of papers ; presentations that were held during the 36th symposium and the 37th symposium of the European Faculty of Land Use and Development] = Kernthemen der Bodenpolitik : nachhaltige Entwicklung und Interessenausgleich. [S.l.]: vdf-Hochschulverl. OCLC 845732975 
  4. a b c d e Ruppert; et al. (2005). Zoologia dos Invertebrados: uma abordagem funcional-evolutiva 7ªedição. São Paulo: Roca Ltda. p. 532 
  5. Lyddiatt, Andrew; Boulter, Donald (1 de fevereiro de 1976). «The amino acid sequence of cytochrome c from Eisenia foetida (Savigny) (Common brandling worm)». FEBS Letters. 62 (1): 85–88.
  6. Hess, Roberta T.; Vena, Joseph A. (1974-01). «Fine structure of the clitellum of the annelid Enchytraeus fragmentosus». Tissue and Cell. 6 (3): 503–514
  7. «Invertebrates. Third Edition. By Richard C. Brusca, Wendy Moore, and Stephen M. Shuster; illustrated by Nancy Haver. Sunderland (Massachusetts): Sinauer Associates. $142.95. xx + 1104 p.; ill.; index. ISBN: 978-1-60535-375-3. 2016.». The Quarterly Review of Biology. 92 (4): 482–482. 2017-12
  8. «OLIGOCHETI in "Enciclopedia Italiana"». www.treccani.it (em italiano). Consultado em 24 de junho de 2020 
  9. Snow, Peter; Buss, Leo W. (1994-12). «HOM/Hox-Type Homeoboxes from Stylaria lacustris (Annelida: Oligochaeta)». Molecular Phylogenetics and Evolution. 3(4): 360–364.
  10. a b c d e f g h i Fransozo & Negreiros, Adilson, Maria (2016). Zoologia dos Invertebrados 1.ed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan. p. 526-536
  11. a b c Ruppert; et al. (2005). Zoologia dos Invertebrados: uma abordagem funcional-evolutiva 7ªedição. São Paulo: Roca Ltda. p.533-534
  12. a b Brusca, Richard C.; et al. (2016). Invertebrados 3ªed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan. p. 664 
  13. abłońska, A. L. E. K. S. A. N. D. R. A., & Pešić, V. L. A. D. I. M. I. R. (2006, September). New data on aquatic Oligochaeta of Montenegro. In II International Symposium of Ecologists of Montenegro–Proceeding of the Symposium, Kotor (pp. 25-29)
  14. Martinez, V. G., Menger III, G. J., & Zoran, M. J. (2005). Regeneration and asexual reproduction share common molecular changes: upregulation of a neural glycoepitope during morphallaxis in Lumbriculus. Mechanisms of Development, 122(5), 721-732.
  15. Armendáriz, L. C. (2000). Population dynamics of Stylaria lacustris (Linnaeus, 1767)(Oligochaeta, Naididae) in Los Talas, Argentina. Hydrobiologia, 438(1-3), 217-226.
  16. Kamemoto, F. I., & Goodnight, C. J. (1956). The effects of various concentrations of ions on the asexual reproduction of the oligochaete Aeolosoma hemprichi. Transactions of the American Microscopical Society, 75(2), 219-228.
  17. a b Brusca, Richard C.; et al. (2016). Invertebrados 3ªed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan. p.660-668
  18. a b c d e f g h Ruppert; et al. (2005). Zoologia dos Invertebrados: uma abordagem funcional-evolutiva 7ªedição. São Paulo: Roca Ltda. p.540-547
  19. a b c d e f Fransozo & Negreiros, Adilson, Maria (2016). Zoologia dos Invertebrados 1.ed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan. pp.530-538
  20. Hagadorn, I. R. (1966). Neurosecretion in the Hirudinea and its possible role in reproduction. American zoologist, 6(2), 251-261.
  21. Friesen, W. O. (1989). Neuronal control of leech swimming movements. I: Inhibitory interactions between motor neurons. Journal of comparative physiology. A, Sensory, neural, and behavioral physiology, 166(2), 195-203.
  22. Walz, B., Schäffner, K. H., & Sawyer, R. T. (1988). Ultrastructure of the anterior salivary gland cells of the giant leech, Haementeria ghilianii (Annelida, Hirudinea). Journal of morphology, 196(3), 321-332.
  23. BRIGHT, M., & GIERE, O. (2005). Review article Microbial Symbiosis in Annelida. Symbiosis.
  24. Oceguera-Figueroa, A. F. (2011). Biodiversity, taxonomy and systematics of new world freshwater leeches (Annelida: Hirudinea) with particular emphasis on glossiphoniid leeches and their bacterial endosymbionts. City University of New York
  25. a b c Brusca, Richard C.; et al. (2016). Invertebrados 3ªed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan. p.660-661
  26. «WoRMS - World Register of Marine Species». www.marinespecies.org. Consultado em 24 de junho de 2020 
  27. Balian, E.V.; Lévêque, C.; Segers, H.; Martens, K. (2008). Freshwater Animal Diversity Assessment. Springer Science & Business Media. p. 119. ISBN 978-1-4020-8259-7
  28. Ruppert; et al. (2005). Zoologia dos Invertebrados: uma abordagem funcional-evolutiva 7ªedição. São Paulo: Roca Ltda. p. 544-546
  29. Fransozo & Negreiros, Adilson, Maria (2016). Zoologia dos Invertebrados 1.ed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan. pp.597-598
  30. Govedich, Fredric R.; Bain, Bonnie A.; Moser, William E.; Gelder, Stuart R.; Davies, Ronald W.; Brinkhurst, Ralph O. (1 de janeiro de 2010). Thorp, James H.; Covich, Alan P., eds. «Chapter 12 - Annelida (Clitellata): Oligochaeta, Branchiobdellida, Hirudinida, and Acanthobdellida». San Diego: Academic Press (em inglês): 385–436. ISBN 978-0-12-374855-3 
  31. Govedich, F. R., Moser, W. E., & Davies, R. W. (2004). Annelida: clitellata, hirudinea, euhirudinea. Freshwater Invertebrates of the Malaysian Region. Kuala Lumpur: Academy of Sciences Malaysia, 175-190.
  32. Reynolds, J. W., & Wetzel, M. J. (2017). Nomenclatura Oligochaetologica–A catalogue of names, descriptions and type specimens. Editio Secunda.
  33. Timm, T. (1981): On the origin and evolution of aquatic Oligochaeta. Eesti NSV eaduste Akadeemia Toimetised Biologia Seeria, 30: 174–181
  34. a b Rota, E., Martin, P. & Erséus, C. (2001): Soil-dwelling polychaetes: enigmatic as ever? Some hints on their phylogenetic relationships as suggested by a maximum parsimony analysis of 18S rRNA gene sequences. Contributions to Zoology, 70: 127–138
  35. Brinkhurst, R.O. & Nemec, A.F.L. (1987): A comparison of phenetic and phylogenetic methods applied to the systematics of Oligochaeta. Hydrobiologia, V155: 65–74
  36. Bunke, D. (1994): Ultrastructure of the metanephridial system in Aeolosma bengalense (Annelida). Zoomorphology, 114: 247–258.
  37. Bunke, D. (1998): Ultrastructure of the nephrostome in Enchytraeus albidus (Annelida, Clitellata). Zoomorphology, 118: 177–182
  38. Bunke, D. (2003): Early development of the metanephridia in the caudal budding zone of a clitellate annelid, Dero digitata (Naididae): an electron-microscopical study. Acta Zoologica, 84: 87–97.
  39. Moon, S.Y., Chang, B.K., Gelder, S.R. & Won, K. (1996): Phylogenetic position of the aberrant branchiobdellidans and aphanoneurans within the Annelida as derived from 18S ribosomal RNA gene sequences. Hydrobiologia, 324: 229–236
  40. Purschke, G. & Hessling, R. (2002): Analysis of the central nervous system and sense organs in Potamodrilus fluviatilis (Annelida: Potamodrilidae). Zoologischer Anzeiger, 241: 19–35.
  41. Hessling, R. & Purschke, G. (2000): Immunohistochemical (cLSM) and ultrastructural analysis of the central nervous system and sense organs in Aeolosoma hemprichi (Annelida, Aeolosomatidae). Zoomorphology, 120: 65–78.
  42. Struck, T.H., Nesnidal, M.P., Purschke, G. & Halanych, K.M. (2008): Detecting possibly saturated positions in 18S and 28S sequences and their influence on phylogenetic reconstruction of Annelida (Lophotrochozoa). Molecular Phylogenetics and Evolution, 48: 628–645
  43. a b Struck, T.H., Hessling, R. & Purschke, G. (2002a): The phylogenetic position of the Aeolosomatidae and Parergodrilidae, two enigmatic oligochaete-like taxa of the ‘Polychaeta’, based on molecular data from 18SrDNA sequences. Journal of Zoological Systematics and Evolutionary Research, 40: 155–163.
  44. a b Struck, T.H., Schult, N., Kusen, T., Hickman, E., Bleidorn, C., McHugh, D. & Halanych, K.M. (2007): Annelida phylogeny and the status of Sipuncula and Echiura. BMC Evolutionary Biology, 7: 57.
  45. Marotta, R., Ferraguti, M. & Martin, P. (2003): Spermiogenesis and seminal receptacles in Aeolosoma singulare (Annelida, Polychaeta, Aeolosomatidae). Italian Journal of Zoology, 70: 123–132.
  46. a b Hall, K.A., Hutchings, P.A. & Colgan, D.J. (2004): Further phylogenetic studies of the Polychaeta using 18S rDNA sequence data. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom, 84: 949–960.
  47. Struck, T.H. & Purschke, G. (2005): The sister group relationship of Aeolosomatidae and Potamodrilidae (Annelida: “Polychaeta”)- a molecular phylogenetic approach based on 18S rDNA and Cytochrome Oxidase I. Zoologischer Anzeiger, 243: 281–293.
  48. Rousset, V., Pleijel, F., Rouse, G.W., Erséus, C. & Siddall, M.E. (2007): A molecular phylogeny of annelids. Cladistics, 23: 41–63.
  49. Zrzavy, J., Riha, P., Pialek, L. & Janouskovec, J. (2009): Phylogeny of Annelida (Lophotrochozoa): total-evidence analysis of morphology and six genes. BMC Evolutionary Biology, 9: 189
  50. Purschke, G. (2002): On the ground pattern of Annelida. Organisms, Diversity and Evolution, 2: 181–196.
  51. Erséus, C. & Kallersjo, M. (2004): 18S rDNA phylogeny of Clitellata (Annelida). Zoologica Scripta, 33: 187–196.
  52. Erséus, C. (2005): Phylogeny of oligochaetous Clitellata. Hydrobiologia, 535/536: 357–372
  53. a b Struck, T.H., Paul, C., Hill, N., Hartmann, S., Hösel, C., Kube, M., Lieb, B., Meyer, A., Tiedemann, R., Purschke, G. & Bleidorn, C. (2011): Phylogenomic analyses unravel annelid evolution. Nature, 471: 95–98.
  54. Fauchald, K. (1974): Polychaete Phylogeny: A Problem in Protostome Evolution. Systematic Zoology, 23: 493–506.
  55. Rouse, G.W. & Fauchald, K. (1997): Cladistics and polychaetes. Zoologica Scripta, 26: 139–204.
  56. Rouse, G.W. (1999): Trochophore concepts: ciliary bands and the evolution of larvae in spiralian Metazoa. Biological Journal of the Linnean Society, 66: 411–464.
  57. Rouse, G.W. (2000): Bias? What bias? The evolution of downstream larval-feeding in animals. Zoologica Scripta, 29: 213–236
  58. Purschke, G. (1997): Ultrastructure of nuchal organs in polychaetes (Annelida): new results and review. Acta Zoologica, 78: 123–143.
  59. Purschke, G. (1999): Terrestrial polychaetes – models for the evolution of the Clitellata (Annelida)? Hydrobiologia, 406: 87–99.
  60. Purschke, G., Hessling, R. & Westheide, W. (2000): The phylogenetic position of the Clitellata and the Echiura – on the problematic assessment of absent characters. Journal of Zoological Systematic and Evolutionary Research, 38: 165–173.
  61. Nielsen, C. (1995): Animal Evolution. Interrelationships of the Living phyla. Oxford University Press, Oxford.
  62. Westheide, W. (1997): The direction of evolution within the Polychaeta. Journal of Natural History, 31: 1–15.
  63. Purschke, G. (2002): On the ground pattern of Annelida. Organisms, Diversity and Evolution, 2: 181–196.
  64. a b Bartolomaeus, T., Purschke, G. & Hausen, H. (2005): Polychaete phylogeny based on morphological data – a comparison of current attempts. Hydrobiologia, 535–536: 341–356.
  65. Struck, T.H. (2006): Progenetic species in polychaetes (Annelida) and problems assessing their phylogenetic affiliation. Integrative and Comparative Biology, 46: 558 –568.
  66. Bleidorn, C. (2007): The role of character loss in phylogenetic reconstruction as exemplified for the Annelida. Journal of Zoological Systematic and Evolutionary Research, 45: 299–307.
  67. Rota, E. (1998): Morphology and adaptations of Parergodrilus Reisinger and Hrabeiella Pizl & Chalupsky, two enigmatic soil-dwelling annelids. Italian Journal of Zoology, 65: 75–84.
  68. Rota, E. & Lupetti, P. (1996): An ultrastructural investigation of Hrabeiella Pizl and Chalupsky (Annelida). I. Chaetae and body wall organization. Hydrobiologia, 334: 229–239.
  69. Rota, E. & Lupetti, P. (1997): An ultrastructural investigation of Hrabeiella Pizl and Chalupsky, 1984 (Annelida). II. The spermatozoon. Tissue and Cell, 29: 603–609
  70. a b Struck, Torsten (2017). Phylogeny of Annelida: Handbook of Zoology Online. [S.l.]: De Gruyer. pp. 8–9 
  71. Kim, C., Moon, S., Gelder, S. & Kim, W. (1996): Phylogenetic relationships of annelids, molluscs, and arthropods evidenced from molecules and morphology. Journal of Molecular Evolution, 43: 207–215
  72. a b Martin, P. (2001): On the origin of the Hirudinea and the demise of the Oligochaeta. Proceedings of the Royal Society of London, Series B: Biological Sciences, 268: 1089–1098
  73. Kojima, S. (1998): Paraphyletic Status of Polychaeta Suggested by Phylogenetic Analysis Based on the Amino Acid Sequences of Elongation Factor-1[alpha]. Molecular Phylogenetics and Evolution, 9: 255–261.
  74. McHugh, D. (1997): Molecular evidence that echiurans and pogonophorans are derived annelids. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 94: 8006–8009.
  75. Struck, T.H., Westheide, W. & Purschke, G. (2002b): Progenesis in Eunicida (“Polychaeta,” Annelida) – separate evolutionary events? Evidence from molecular data. Molecular Phylogenetics and Evolution, 25: 190–199
  76. Bleidorn, C., Vogt, L. & Bartolomaeus, T. (2003a): A contribution to sedentary polychaete phylogeny using 18S rRNA sequence data. Journal of Systematic Zoology and Evolutionary Research, 41: 186–195.
  77. Bleidorn, C. (2003b): New insights into polychaete phylogeny (Annelida) inferred from 18S rDNA sequences. Molecular Phylogenetics and Evolution, 29 : 279–288.
  78. Boore, J.L. & Brown, W.M. (2000): Mitochondrial genomes of Galathealinum, Helobdella and Platynereis: Sequence and gene arrangements comparisons indicate that Pogonophora is not a phylum and Annelida and Arthropoda are not sister taxa. Molecular Biology and Evolution, 17: 87–106.
  79. Jennings, R.M. & Halanych, K.M. (2005): Mitochondial genomes of Clymenella torquata (Maldanidae) and Rifta pachyptila (Siboglinidae): Evidence for conserved gene order in Annelida. Molecular Biology and Evolution, 22: 210–222.
  80. Bleidorn, C., Podsiadlowski, L. & Bartolomaeus, T. (2006): The complete mitochondrial genome of the orbiniid polychaete Orbinia latreilli (Annelida, Orbiniidae) – a novel gene order for Annelida and implications for annelid phylogeny. Gene, 370: 96–103.
  81. Bleidorn, C., Eeckhaut, I., Podsiadlowski, L., Schult, N., McHugh, D., Halanych, K.M., Milinkovitch, M.C. & Tiedemann, R. (2007): Mitochondrial genome and nuclear sequence data support Myzostomida as part of the annelid radiation. Molecular Biology and Evolution, 24: 1690–1701.
  82. Vallès, Y. & Boore, J.L. (2006): Lophotrochozoan mitochondrial genomes. Integrative and Comparative Biology, 46: 544–557
  83. Zhong, M., Struck, T.H. & Halanych, K.M. (2008): Phylogenetic information from three mitochondrial genomes of Terebelliformia (Annelida) worms and duplication of the methionine tRNA. Gene, 416: 11–21.
  84. Bleidorn, C., Podsiadlowski, L., Zhong, M., Eeckhaut, I., Hartmann, S., Halanych, K. & Tiedemann, R. (2009c): On the phylogenetic position of Myzostomida: can 77 genes get it wrong? BMC Evolutionary Biology, 9: 150.
  85. Brusca, Richard C.; et al. (2016). Invertebrados 3ªed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan. p.722
  86. Struck, Torsten Hugo; Golombek, Anja; Weigert, Anne; Franke, Franziska Anni; Westheide, Wilfried; Purschke, Günter; Bleidorn, Christoph; Halanych, Kenneth Michael (3 de agosto de 2015). «The Evolution of Annelids Reveals Two Adaptive Routes to the Interstitial Realm». Current Biology (em inglês). 25 (15): 1993–1999. ISSN 0960-9822. doi:10.1016/j.cub.2015.06.007
  87. Brusca, R. C., Moore, W., Shuster S. M. (2018). Invertebrados (Vol. 3). Rio de Janeiro: Guanabara Koogan. pp. 721
  88. Siddall, Mark E.; Apakupakul, Kathleen; Burreson, Eugene M.; Coates, Kathryn A.; Erséus, Christer; Gelder, Stuart R.; Källersjö, Mari; Trapido-Rosenthal, Henry (2001). «Validating Livanow: Molecular Data Agree That Leeches, Branchiobdellidans, and Acanthobdella peledina Form a Monophyletic Group of Oligochaetes». Molecular Phylogenetics and Evolution. 21 (3): 346–351
  89. ROUSSET, VINCENT; PLAISANCE, LAETITIA; ERSÉUS, CHRISTER; SIDDALL, MARK E.; ROUSE, GREG W. (2008). «Evolution of habitat preference in Clitellata (Annelida)». Biological Journal of the Linnean Society. 95 (3): 447–464.
  90. MAROTTA, ROBERTO; FERRAGUTI, MARCO; ERSÉUS, CHRISTER; GUSTAVSSON, LENA M. (2008). «Combined-data phylogenetics and character evolution of Clitellata (Annelida) using 18S rDNA and morphology». Zoological Journal of the Linnean Society. 154 (1): 1–26.


BibliografiaEditar

  • Zoologia dos Invertebrados 1ªed. Fransozo & Negreiros, Adilson, Maria (2016). Rio de Janeiro: Guanabara Koogan.
  • Zoologia dos Invertebrados: uma abordagem funcional-evolutiva 7ªedição. Ruppert; et al. (2005). São Paulo: Roca Ltda.
  • Invertebrados 3ªed. Brusca, Richard C.; et al. (2016).Rio de Janeiro: Guanabara Koogan.
  • Handbook of Zoology Online: Phylogeny of Annelida. Struck T (2017).
 
O Commons possui uma categoria contendo imagens e outros ficheiros sobre Clitellata