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O jogo começa com o jogador tomando controle do protagonista Henry Townshend, que tem estado trancado em seu apartamento em Ashfield, quarto 302, por cinco dias sem nenhum meio de se comunicar e tendo pesadelos recorrentes.<ref group="nota">[[Ficheiro:Cquote1.png|10x10px]]'''Henry:''' Cinco dias atrás... Foi quando eu tive o pesadelo pela primeira vez. Eu não tenho conseguido sair do meu quarto desde então. O telefone não funciona, a TV não funciona... Eu nem consigo fazer com que alguém me escute quando eu grito...[[Ficheiro:Cquote2.png|10x10px]] (''Silent Hill 4: The Room'', Konami, 2004.)</ref> Pouco após um grande buraco inexplicavelmente se formar na parede de seu banheiro, ele acaba por entrar, na intenção de conseguir sair de seu apê. Daí para frente ele entra uma rede de buracos o levando por uma série de mundos ao estilo Silent Hill.
O primeiro destino de Henry é uma estação de metrô abandonada, onde ele conhece uma mulher chamada Cynthia Velasquez, que está convencida quede ela estáestar num sonho, mas é logo morta por um homem desconhecido. Em seu rádio, ele escuta confirmação de que ela de fato está morta no mundo real. Exatamente a mesma coisa acontece com as próximas três pessoas que Henry encontra: Jasper Gein, Andrew DeSalvo e Richard Braintree, um residente no conjunto de apartamentos de Henry. Os casos parecem similares ao [[modus operandi]] do falecido serial killer [[Walter Sullivan]] e Henry acha recortes do diário do antigo ocupante de seu apartamento, o jornalista Joseph Schreiber, que estava investigando sua matança.<ref group="nota">[[Ficheiro:Cquote1.png|10x10px]]'''Oficial de polícia no rádio:''' Parece ser mais um, capitão... tem "1... 121"... na cabeça dele... É igual aquele caso de 10 anos atrás... Yeah, aquele caso Walter Sullivan... Mas Sullivan está morto. Eles até mesmo tem o corpo...[[Ficheiro:Cquote2.png|10x10px]] (''Silent Hill 4: The Room'', Konami, 2004.)</ref><ref group="nota">[[Ficheiro:Cquote1.png|10x10px]]'''''Joseph's diary - 4 de Abril:''''' Eu estive investigando o assassinato em massa que aconteceu há 7 anos atrás no qual 10 pessoas foram mortas em 10 dias. [...] O nome do assassinato delas... estava gravado também... Seu nome era... Walter Sullivan.[[Ficheiro:Cquote2.png|10x10px]] (''Silent Hill 4: The Room'', Konami, 2004.)</ref> Henry descobre que Walter era um órfão que foi levado a acreditar que sua mãe biológica era o apartamento de Henry, onde ele foi encontrado.<ref group="nota">[[Ficheiro:Cquote1.png|10x10px]]'''Joseph:''' Deixe-me dizer algo sobre "ele", Walter Sullivan. Quando ele era um garotinho, ele começou a acreditar que meu apartamento era na verdade sua mãe biológica. Ele decidiu "libertá-la" das manchas e corrupção deste mundo.[[Ficheiro:Cquote2.png|10x10px]] (''Silent Hill 4: The Room'', Konami, 2004.)</ref>
É revelado que Sullivan está, de fato, tentando realizar um ritual que demanda 21 assassinatos, os 21 Sacramentos, para tentar "purificar" sua "mãe", e estáestando em um estado não morto através do qual pode matar suas vítimas imortalmente.<ref group="nota">[[Ficheiro:Cquote1.png|10x10px]]'''Joseph:''' No orfanato, [Walter] aprendeu sobre os "21 Sacramentos", a única maneira de purificá-la. Ele então levou a cabo a cerimônia da "Assunção Sagrada" e criou este... mundo pervertido. Agora... ele se tornou nada mais que uma máquina de morte inumana. Bem, ele está morto agora, mas ele ainda está tentando cumprir os "21 Sacramentos".[[Ficheiro:Cquote2.png|10x10px]] (''Silent Hill 4: The Room'', Konami, 2004.)</ref> Henry é a sua pretendida 21ª vítima. Na metade do jogo uma manifestação infantil do eu "inocente" de Walter interrompe o assassinato da pretendida 20ª vítima, [[Eileen Galvin]], e ela se junta a Henry tentando encontrar Schreiber.<ref group="nota">[[Ficheiro:Cquote1.png|10x10px]]'''Henry:''' Eu recebi esta carta de [Joseph]. Ele me disse para descer, descer para a parte mais profunda dele, e para procurar pela verdade máxima. Vamos fazer isso. Deve haver alguma coisa lá embaixo. /'''Eileen:''' Ok, eu farei isso. Você é a única chance que eu tenho. Eu vou ficar ao seu lado.[[Ficheiro:Cquote2.png|10x10px]] (''Silent Hill 4: The Room'', Konami, 2004.)</ref> Ao mesmo tempo, assombrações começam a habitar o apartamento de Henry e sua condição desintegra. Os dois eventualmente encontram o fantasma de Schreiber, que os diz que o único meio de escapar é matando Sullivan.<ref group="nota">[[Ficheiro:Cquote1.png|10x10px]]'''Joseph:''' Sigam o Tomo Vermelho. Pare [Walter]. Se não, para onde vocês correrem, ele os pegará. Encontre-o. Sua verdadeira localização... Deve ser próxima. Vocês devem matá-lo... vocês devem matá-lo... mate-o... mate-o[[Ficheiro:Cquote2.png|10x10px]] (''Silent Hill 4: The Room'', Konami, 2004.)</ref>
Pouco após Henry adquire o [[cordão umbilical]] de Walter, uma ferramenta necessária para matá-lo para sempre, Eileen se separa de Henry sob a influência de Walter. Ele a encontra prestes a entrar em uma armadilha com Walter, e a batalha com o último chefe segue. Após Walter ser morto, existem quatro finais possíveis, determinados de acordo com a sobrevivência ou não de Eileen na batalha com o último chefe e quanto a condição do apartamento de Henry.<ref name="faqsecret">
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