A primeira grande competição que a Eslovênia participou foi a Eurocopa de 2000. Nas Eliminatórias, os eslovenos se classificaram após vencer as playoffs contra a Ucrânia. Na competição, começaram com um empate em 3 a 3 contra a Iugoslávia, com gols de Zahovič e Pavlin. Na segunda rodada, foram derrotados pela Espanha pelo placar de 2 a 1. Três dias depois, fecharam sua participação na Eurocopa com um empate sem gols diante da Noruega. A Seleção Eslovena ficou em último lugar no grupo e não avançou à próxima fase.
A primeira participação da Eslovênia em Copas do Mundo foi em 2002, na Coreia do Sul/Japão. Na estreia, foram derrotados pela Espanha por 3 a 1. Na segunda rodada, perderam para a África do Sul por 1 a 0, perdendo todas as chances de classificação para a segunda fase. Na última partida pela Copa, a Eslovênia perdeu novamente, desta vez para o Paraguai.
A Seleção Eslovena conseguiu se classificar para a sua segunda Copa do Mundo em novembro de 2009, quando venceu a Rússia na repescagem europeia. No mundial, a Eslovênia estreou contra a seleção da Argélia, derrotando por 1 a 0, com gol de Koren. Na segunda rodada, precisava derrotar os Estados Unidos para avançar à segunda fase. Os eslovenos saíram na frente, com gols de Birsa e Ljubijankič. Porém, os americanos empataram o placar com gols de Landon Donovan e Michael Bradley. Apesar do empate, os eslovenos continuaram na liderança do grupo após o empate da Inglaterra com a Argélia, mas precisavam empatar com os ingleses para a seguir no mundial. Na última rodada, a Eslovênia ficou presa na defesa e Jermain Defoe marcou o único gol da partida na vitória dos ingleses por 1 a 0. O resultado ainda garantia vaga na segunda fase, mas após o apito final, o americano Donovan marcou o gol da vitória dos Estados Unidos sobre a Argélia, classificando os estadunidenses e eliminando os eslovenos.
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Estados Unidos
Inglaterra
Eslovênia
Argélia
Azerbaijão em 11 de novembro, contra 
Kosovo em 15 de novembro e a 
Grécia em 18 de novembro de 2020
